Das Theatergebäude diente Hunderten von Zivilisten – darunter zahlreiche Frauen und Kinder – als Notunterkunft während der intensiven Kämpfe um Mariupol. Satellitenaufnahmen und Berichte zeigten, dass vor und hinter dem Gebäude in großen Lettern das Wort „Дети“ („Kinder“) auf den Boden gemalt worden war, um auf die zivile Nutzung hinzuweisen. Trotzdem wurde das Theater am 16. März 2022 von russischen Kampfjets mit mindestens zwei schweren Bomben getroffen, was zu einem fast vollständigen Einsturz des Theaters führte.
Die ukrainischen Behörden sprechen von bis zu 600 getöteten Personen. Amnesty International dokumentierte in einer Untersuchung von 2022 mindestens zwölf Tote und klassifizierte den Angriff als mutmaßliches Kriegsverbrechen, da das Gebäude eindeutig als ziviler Schutzraum genutzt wurde und keine militärische Funktion erfüllte. Russische Staatsmedien bestreiten jedoch die Verantwortung und behaupten, das Theater sei von ukrainischen Einheiten – vom Regiment Asow – gesprengt worden, um Russland zu diskreditieren. Unabhängige Untersuchungen, darunter Analysen von Satellitenbildern und Zeugenaussagen, stützen hingegen die These eines russischen Luftangriffs
Am Sonntag wurde das Theater unter Anwesenheit von Denis Puschilin, dem von Russland eingesetzten Leiter der „Volksrepublik Donezk“, sowie des Gouverneurs von Sankt Petersburg, Alexander Beglow, wiedereröffnet. Beteiligt waren Künstler aus Mariupol und Sankt Petersburg, das seit der Einnahme der Stadt durch russische Truppen im Mai 2022 Partnerstadt von Mariupol ist.
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